russjcardiolРоссийский кардиологический журналRussian Journal of Cardiology1560-40712618-7620«SILICEA-POLIGRAF» LLC10.15829/1560-4071-2024-5803YEEWYTrussjcardiol-5803Research ArticleОЦЕНКА РИСКААртериальная жесткость и эндотелиальная функция в отдалённом периоде после перенесенной новой коронавирусной инфекцииArterial stiffness and endothelial function in the long-term period after a coronavirus disease 2019https://orcid.org/0000-0002-6815-8328БондарьС. А.BondarS. A.

Бондарь Светлана Александровна — м. н. с. НИЛ новой коронавирусной инфекции и постковидного синдрома НЦМУ "Центра персонифицированной медицины"

Санкт-Петербург

Svetlana A. Bondar

St.Petersburg

bondar_sa@almazovcentre.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5530-9772РотарьО. П.RotarO. P.

Ротарь Оксана Петровна — д.м.н., г.н.с. НИЛ эпидемиологии неинфекционных заболеваний, зав. НИЛ популяционной генетики НИО генетических рисков и персонифицированной профилактики НЦМУ "Центра персонифицированной медицины"

Санкт-Петербург

Oxana P. Rotar

St.Petersburg

rotar'_op@almazovcentre.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0838-5390МогучаяЕ. В.MoguchayaE. V.

Могучая Екатерина Викторовна — н.с. НИЛ популяционной генетики НИО генетических рисков и персонифицированной профилактики НЦМУ "Центра персонифицированной медицины"

Санкт-Петербург

Ekaterina V. Moguchaya

St.Petersburg

moguchaya_ev@almazovcentre.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5601-0668БояриноваМ. А.BoyarinovaM. А.

Бояринова Мария Анатольевна — н.с. НИЛ популяционной генетики НИО генетических рисков и персонифицированной профилактики НЦМУ "Центра персонифицированной медицины

Санкт-Петербург

Maria A. Boyarinova

St.Petersburg

boyarinova_ma@almazovcentre.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1073-3844КолесоваЕ. П.KolesovaE. P.

Колесова Екатерина Павловна — к.м.н., в.н.с. популяционной генетики НИО генетических рисков и персонифицированной профилактики НЦМУ "Центра персонифицированной медицины"

Санкт-Петербург

Ekaterina P. Kolesova

St.Petersburg

kolesova_ep@almazovcentre.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2115-8873ВасильеваЕ. Ю.VasilyevaE. Yu.

Васильева Елена Юрьевна — к.м.н., зав. центральной клинико-диагностической лаборатории

Санкт-Петербург

Elena Yu. Vasilyeva

St.Petersburg

vasil'eva_eyu@almazovcentre.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6066-3525МихайловнаА. А.MikhailovaA. A.

Михайлова Арина Алексеевна — м. н. с. НИЛ новой коронавирусной инфекции и пост-ковидного синдрома НЦМУ "Центра персонифицированной медицины"

Санкт-Петербург

Arina A. Mikhailova

St.Petersburg

mikhaylova_a_a@almazovcentre.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1547-0123КароноваТ. Л.KaronovaT. L.

Каронова Татьяна Леонидовна — д.м.н., руководитель научно-исследовательской лаборатории клинической эндокринологии, зав. НИЛ новой коронавирусной инфекции и пост-ковидного синдрома НЦМУ "Центра персонифицированной медицины", профессор кафедры эндокринологии

Санкт-Петербург

Tatiana L. Karonova

St.Petersburg

karonova_tl@almazovcentre.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8169-7812КонрадиА. О.KonradiA. O.

Конради Александра Олеговна — д.м.н., профессор, академик РАН, зам. генерального директора по научной работе

Санкт-Петербург

Alexandran O. Konradi

St.Petersburg

konradi_ao@almazovcentre.ruФГБУ Национальный медицинский исследовательский центр им. В. А. Алмазова Минздрава РоссииРоссияAlmazov National Medical Research CentreRussian Federation20240205202429658035803Copyright © Бондарь С.А., Ротарь О.П., Могучая Е.В., Бояринова М.А., Колесова Е.П., Васильева Е.Ю., Михайловна А.А., Каронова Т.Л., Конради А.О., 20242024Бондарь С.А., Ротарь О.П., Могучая Е.В., Бояринова М.А., Колесова Е.П., Васильева Е.Ю., Михайловна А.А., Каронова Т.Л., Конради А.О.Bondar S.A., Rotar O.P., Moguchaya E.V., Boyarinova M.А., Kolesova E.P., Vasilyeva E.Y., Mikhailova A.A., Karonova T.L., Konradi A.O.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://russjcardiol.elpub.ru/jour/article/view/5803Цель

Цель. Оценить эндотелиальную функцию и артериальную жесткость в динамике в долгосрочном периоде у пациентов после госпитализации c новой коронавирусной инфекцией (COVID-19) и сравнить их с группой контроля.

Материал и методы

Материал и методы. Пятьдесят три пациента старше 18 лет, проходивших стационарное лечение по поводу COVID-19 в июне — августе 2021г, обследовали на двух визитах: первый — через 10-16 мес., второй — через 14-23 мес. после выписки из стационара. Группа контроля — 53 пациента эпидемиологического исследования ЭССЕ-РФ популяционной выборки Санкт-Петербурга, не болевших СOVID-19, подобранные по полу, статусу курения, наличию артериальной гипертензии и сахарного диабета 2 типа. Эндотелиальная функция оценивалась по уровням молекул адгезии сосудистого эндотелия 1 типа (VCAM-1) и фактора фон Виллебранда (vWF) в плазме и по индексу реактивной гиперемии (lnRHI) на приборе EndoPAT 2000. На устройстве SphygmoCor определяли скорость пульсовой волны на каротидно-феморальном сегменте (кфСПВ), на устройстве VaSera — сердечно-лодыжечный сосудистый индекс (СЛСИ) и лодыжечно-плечевой индекс (ЛПИ).

Результаты

Результаты. Распространенность наличия нарушений сосудодвигательной функции эндотелия на первом и втором визитах в активной группе значимо не различалась: lnRHI £0,51 — 21% и 21%, кфСПВ >10 м/с — 17% и 14%, а СЛСИ >9 — 28% и 34%, соответственно. Уровень VCAM-1 плазмы был значимо выше при госпитализации, чем на первом и втором визитах, различий между визитами получено не было. Показатели vWF, lnRHI, кфСПВ, СЛСИ, ЛПИ на первом и втором визитах значимо не отличались. Пациенты после COVID-19 отличались от контрольной группы только значимо более высоким уровнем ЛПИ на втором визите. По результатам ковариационного анализа СOVID-19 ассоциирован с увеличением СЛСИ на первом визите, а также с повышением ЛПИ на обоих визитах.

Заключение

Заключение. У пациентов после перенесенной СOVID-19, потребовавшей госпитализации, при наблюдении в течение 1,5-2 лет наблюдается снижение плазменного показателя эндотелиальной дисфункции VCAM-1. Отсутствует динамика изменений эндотелиальной функции и артериальной жесткости на промежутке времени от 10-16 мес. до 14-23 мес. после госпитализации с COVID-19.

 

 

Aim

Aim. To assess endothelial function and arterial stiffness over time in patients after hospitalization with coronavirus disease 2019 (COVID-19) and compare them with a control group.

Material and methods

Material and methods. A total of 53 patients over 18 years of age were hospitalized for COVID-19 in June — August 2021 was examined at two visits: the first — 10-16 months, the second — 14-23 months after discharge from the hospital. Control group included 53 patients from the ESSE-RF epidemiological study of a St. Petersburg population who did not have COVID-19, selected by sex, status of smoking, hypertension and type 2 diabetes. Endothelial function was assessed by the levels of vascular cell adhesion molecule 1 (VCAM-1) and von Willebrand factor (vWF) in plasma and the reactive hyperemia index (lnRHI) on the EndoPAT 2000 system. Carotid-femoral pulse wave velocity (cfPWV) was determined using the SphygmoCor device, while cardio-ankle vascular index (CAVI) and ankle-brachial index (ABI) — using the VaSera device.

Results

Results. The prevalence of endothelial vasomotor function disorders at the first and second visits in the active group did not differ significantly as follows: lnRHI £0,51 — 21% and 21%, cfPWV >10 m/s — 17% and 14%, and SLSI >9 — 28% and 34%, respectively. Plasma VCAM-1 levels were significantly higher during hospitalization than at the first and second visits — no differences were found between visits. The levels of lnRHI, vWF, cfPWV, CAVI, ABI at the first and second visits did not differ significantly. Post-COVID-19 patients differed from the control group only by a significantly higher ABI level at the second visit. According to the analysis of covariance, COVID-19 is associated with a CAVI increase at the first visit, as well as with an increase in ABI at both visits.

Conclusion

Conclusion. The 1,5-2-year follow-up of patients after COVID-19, which required hospitalization, showed a decrease in the plasma endothelial dysfunction parameter VCAM-1. There is no changes in endothelial function and arterial stiffness over a period of time from 10-16 months to 14-23 months after hospitalization with COVID-19.

 

 

СOVID-19эндотелийартериальная жесткостьVCAM-1фактор фон ВиллебрандаCOVID-19endotheliumarterial stiffnessVCAM-1von Willebrand factorИсследование выполнено при финансовой поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (Соглашение № 075-15-2022-301 от 20.04.2022)The work was financially supported by the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation (Contract № 075-15-2022-301)ReferencesXie Y, Xu E, Bowe B, Al-Aly Z. Long-term cardiovascular outcomes of COVID-19. Nat Med. 2022;28(3):583-90. doi:10.1038/s41591-022-01689-3.Xie Y, Xu E, Bowe B, Al-Aly Z. Long-term cardiovascular outcomes of COVID-19. Nat Med. 2022;28(3):583-90. doi:10.1038/s41591-022-01689-3.Ambrosino P, Calcaterra IL, Mosella M, et al. Endothelial Dysfunction in COVID-19: A Unifying Mechanism and a Potential Therapeutic Target. Biomedicines. 2022;10(4):812. doi:10.3390/biomedicines10040812.Ambrosino P, Calcaterra IL, Mosella M, et al. Endothelial Dysfunction in COVID-19: A Unifying Mechanism and a Potential Therapeutic Target. Biomedicines. 2022;10(4):812. doi:10.3390/biomedicines10040812.de Rooij LPMH, Becker LM, Carmeliet P. A Role for the Vascular Endothelium in PostAcute COVID-19? Circulation. 2022;145(20):1503-5. doi:10.1161/CIRCULATIONAHA.122.059231.de Rooij LPMH, Becker LM, Carmeliet P. A Role for the Vascular Endothelium in PostAcute COVID-19? Circulation. 2022;145(20):1503-5. doi:10.1161/CIRCULATIONAHA.122.059231.Noels H, Weber C, Koenen RR. Chemokines as Therapeutic Targets in Cardiovascular Disease. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2019;39(4):583-92. doi:10.1161/ATVBAHA.118.312037.Noels H, Weber C, Koenen RR. Chemokines as Therapeutic Targets in Cardiovascular Disease. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2019;39(4):583-92. doi:10.1161/ATVBAHA.118.312037.Xu SW, Ilyas I, Weng JP. Endothelial dysfunction in COVID-19: an overview of evidence, biomarkers, mechanisms and potential therapies. Acta Pharmacol Sin. 2023;44(4): 695-709. doi:10.1038/s41401-022-00998-0.Xu SW, Ilyas I, Weng JP. Endothelial dysfunction in COVID-19: an overview of evidence, biomarkers, mechanisms and potential therapies. Acta Pharmacol Sin. 2023;44(4): 695-709. doi:10.1038/s41401-022-00998-0.Tong M, Jiang Y, Xia D, et al. Elevated Expression of Serum Endothelial Cell Adhesion Molecules in COVID-19 Patients. J Infect Dis. 2020;222(6):894-8. doi:10.1093/infdis/jiaa349.Tong M, Jiang Y, Xia D, et al. Elevated Expression of Serum Endothelial Cell Adhesion Molecules in COVID-19 Patients. J Infect Dis. 2020;222(6):894-8. doi:10.1093/infdis/jiaa349.Мельникова Ю.С., Макарова Т.П. (In Russ.) Эндотелиальная дисфункция как центральное звено патогенеза хронических болезней. Казанский медицинский журнал. 2015;96(4):659-65.Mel'nikova YuS, Makarova TP. Endothelial dysfunction as the key link of chronic diseases pathogenesis. Kazan medical journal. 2015;96(4):659-65. (In Russ.) Мельникова Ю.С., Макарова Т.П. (In Russ.)Six I, Guillaume N, Jacob V, et al. The Endothelium and COVID-19: An Increasingly Clear Link Brief Title: Endotheliopathy in COVID-19. Int J Mol Sci. 2022;23(11):6196. doi:10.3390/ijms23116196.Six I, Guillaume N, Jacob V, et al. The Endothelium and COVID-19: An Increasingly Clear Link Brief Title: Endotheliopathy in COVID-19. Int J Mol Sci. 2022;23(11):6196. doi:10.3390/ijms23116196.Шабров А.В., Апресян А.Г., Добкес А.Л. и др. Современные методы оценки эндотелиальной дисфункции и возможности их применения в практической медицине. Рациональная фармакотерапия в кардиологии. 2016;12(6):733-42. doi:10.20996/1819-6446-2016-12-6-733-742.Shabrov AV, Apresyan AG, Dobkes AL, et al. Current Methods of Endothelial Dysfunction Assessment and their Possible Use in the Practical Medicine. Rational Pharmacotherapy in Cardiology. 2016;12(6):733-42. (In Russ.) doi:10.20996/1819-6446-2016-12-6-733-742.Zanoli L, Briet M, Empana JP, et al. Vascular consequences of inflammation: a position statement from the ESH Working Group on Vascular Structure and Function and the ARTERY Society. J Hypertens. 2020;38(9):1682-98. doi:10.1097/HJH.0000000000002508.Zanoli L, Briet M, Empana JP, et al. Vascular consequences of inflammation: a position statement from the ESH Working Group on Vascular Structure and Function and the ARTERY Society. J Hypertens. 2020;38(9):1682-98. doi:10.1097/HJH.0000000000002508.Васюк Ю.А., Иванова С.В., Школьник Е.Л. и др. Согласованное мнение российских экспертов по оценке артериальной жесткости в клинической практике. Кардиоваскулярная терапия и профилактика. 2016;15(2):4- 19. doi:10.15829/1728-8800-2016-2-4-19.Vasyuk YuA, Ivanova SV, Shkolnik EL, et al. Consensus of Russian experts on the evaluation of arterial stiffness in clinical practice. Cardiovascular Therapy and Prevention. 2016;15(2):4-19. (In Russ.) doi:10.15829/1728-8800-2016-2-4-19.Miyoshi T, Ito H. Arterial stiffness in health and disease: The role of cardio-ankle vascular index. J Cardiol. 2021;78(6):493-501. doi:10.1016/j.jjcc.2021.07.011.Miyoshi T, Ito H. Arterial stiffness in health and disease: The role of cardio-ankle vascular index. J Cardiol. 2021;78(6):493-501. doi:10.1016/j.jjcc.2021.07.011.Lambadiari V, Mitrakou A, Kountouri A, et al. Association of COVID-19 with impaired endothelial glycocalyx, vascular function and myocardial deformation 4 months after infection. Eur J Heart Fail. 2021;23(11):1916-26. doi:10.1002/ejhf.2326.Lambadiari V, Mitrakou A, Kountouri A, et al. Association of COVID-19 with impaired endothelial glycocalyx, vascular function and myocardial deformation 4 months after infection. Eur J Heart Fail. 2021;23(11):1916-26. doi:10.1002/ejhf.2326.Ikonomidis I, Lambadiari V, Mitrakou A, et al. Myocardial work and vascular dysfunction are partially improved at 12 months after COVID-19 infection. Eur J Heart Fail. 2022;24(4): 727-9. doi:10.1002/ejhf.2451.Ikonomidis I, Lambadiari V, Mitrakou A, et al. Myocardial work and vascular dysfunction are partially improved at 12 months after COVID-19 infection. Eur J Heart Fail. 2022;24(4): 727-9. doi:10.1002/ejhf.2451.Недогода С.В., Ледяева А.А., Саласюк А.С. и др. Влияние перенесенного COVID-19 на эластичность сосудов и функцию печени у пациентов с избыточной массой тела. Профилактическая медицина. 2023;26(2):69- 78. doi:10.17116/profmed20232602169.Nedogoda SV, Ledyaeva AA, Salasyuk AS, et al. The effect of COVID-19 on vascular elasticity and liver function in overweight patients. The Russian Journal of Preventive Medicine. 2023;26(2):69-78. (In Russ.) doi:10.17116/profmed20232602169.Butlin M, Qasem A. Large Artery Stiffness Assessment Using SphygmoCor Technology. Pulse (Basel). 2017;4(4):180-92. doi:10.1159/000452448.Butlin M, Qasem A. Large Artery Stiffness Assessment Using SphygmoCor Technology. Pulse (Basel). 2017;4(4):180-92. doi:10.1159/000452448.Кобалава Ж.Д., Конради А.О., Недогода С.В. и др. Артериальная гипертензия у взрослых. Клинические рекомендации 2020. Российский кардиологический журнал. 2020;25(3):3786. doi:10.15829/1560-4071-2020-3-3786.Kobalava ZhD, Konradi AO, Nedogoda SV, et al. Arterial hypertension in adults. Clinical guidelines 2020. Russian Journal of Cardiology. 2020;25(3):3786. (In Russ.) doi:10.15829/1560-4071-2020-3-3786.Aboyans V, Ricco JB, Bartelink MEL, et al. 2017 ESC Guidelines on the Diagnosis and Treatment of Peripheral Arterial Diseases, in collaboration with the European Society for Vascular Surgery (ESVS): Document covering atherosclerotic disease of extracranial carotid and vertebral, mesenteric, renal, upper and lower extremity arteriesEndorsed by: the European Stroke Organization (ESO)The Task Force for the Diagnosis and Treatment of Peripheral Arterial Diseases of the European Society of Cardiology (ESC) and of the European Society for Vascular Surgery (ESVS). Eur Heart J. 2018;39(9):763-816. doi:10.1093/eurheartj/ehx095.Aboyans V, Ricco JB, Bartelink MEL, et al. 2017 ESC Guidelines on the Diagnosis and Treatment of Peripheral Arterial Diseases, in collaboration with the European Society for Vascular Surgery (ESVS): Document covering atherosclerotic disease of extracranial carotid and vertebral, mesenteric, renal, upper and lower extremity arteriesEndorsed by: the European Stroke Organization (ESO)The Task Force for the Diagnosis and Treatment of Peripheral Arterial Diseases of the European Society of Cardiology (ESC) and of the European Society for Vascular Surgery (ESVS). Eur Heart J. 2018;39(9):763-816. doi:10.1093/eurheartj/ehx095.Singh V, Kaur R, Kumari P, et al. ICAM-1 and VCAM-1: Gatekeepers in various inflammatory and cardiovascular disorders. Clin Chim Acta. 2023;548:117487. doi:10.1016/j.cca.2023.117487.Singh V, Kaur R, Kumari P, et al. ICAM-1 and VCAM-1: Gatekeepers in various inflammatory and cardiovascular disorders. Clin Chim Acta. 2023;548:117487. doi:10.1016/j.cca.2023.117487.Москалец О.В. Молекулы клеточной адгезии ICAM-1 и VCAM-1 при инфекционной патологии. Тихоокеанский медицинский журнал. 2018;(2):21-5. doi:10.17238/PmJ1609-1175.2018.2.21-25.Moskalets OV. Molecules of cellular adhesion ICAM-1 and VCAM-1 in infectious pathology. Pacific Medical Journal. 2018;(2):21-5. (In Russ.) doi:10.17238/PmJ1609-1175.2018.2.21-25.Troncoso MF, Ortiz-Quintero J, Garrido-Moreno V, et al. VCAM-1 as a predictor biomarker in cardiovascular disease. Biochim Biophys Acta Mol Basis Dis. 2021;1867(9):166170. doi:10.1016/j.bbadis.2021.166170.Troncoso MF, Ortiz-Quintero J, Garrido-Moreno V, et al. VCAM-1 as a predictor biomarker in cardiovascular disease. Biochim Biophys Acta Mol Basis Dis. 2021;1867(9):166170. doi:10.1016/j.bbadis.2021.166170.Copur S, Berkkan M, Basile C, et al. Post-acute COVID-19 syndrome and kidney diseases: what do we know? J Nephrol. 2022;35(3):795-805. doi:10.1007/s40620-022-01296-y.Copur S, Berkkan M, Basile C, et al. Post-acute COVID-19 syndrome and kidney diseases: what do we know? J Nephrol. 2022;35(3):795-805. doi:10.1007/s40620-022-01296-y.Chawla LS, Bellomo R, Bihorac A, et al. Acute kidney disease and renal recovery: consensus report of the Acute Disease Quality Initiative (ADQI) 16 Workgroup. Nat Rev Nephrol. 2017;13(4):241-57. doi:10.1038/nrneph.2017.2.Chawla LS, Bellomo R, Bihorac A, et al. Acute kidney disease and renal recovery: consensus report of the Acute Disease Quality Initiative (ADQI) 16 Workgroup. Nat Rev Nephrol. 2017;13(4):241-57. doi:10.1038/nrneph.2017.2.Aydın E, Kant A, Yilmaz G. Evaluation of the cardio-ankle vascular index in COVID-19 patients. Rev Assoc Med Bras (1992). 2022;68(1):73-6. doi:10.1590/1806-9282.20210781.Aydın E, Kant A, Yilmaz G. Evaluation of the cardio-ankle vascular index in COVID-19 patients. Rev Assoc Med Bras (1992). 2022;68(1):73-6. doi:10.1590/1806-9282.20210781.Resnick HE, Lindsay RS, McDermott MM, et al. Relationship of high and low ankle brachial index to all-cause and cardiovascular disease mortality: the Strong Heart Study. Circulation. 2004;109(6):733-9. doi:10.1161/01.CIR.0000112642.63927.54.Resnick HE, Lindsay RS, McDermott MM, et al. Relationship of high and low ankle brachial index to all-cause and cardiovascular disease mortality: the Strong Heart Study. Circulation. 2004;109(6):733-9. doi:10.1161/01.CIR.0000112642.63927.54.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.